Уже в первый год войны 4,5 тыс. рабочих Трамвайно-троллейбусного управления вошли в ряды армии и добровольческих отрядов. Их места занимали совсем юные учащиеся трамвайно-троллейбусного техникума и учебного комбината; на работу возвращались бывшие сотрудники старшего возраста. И, конечно, большинство трудовых обязанностей на предприятиях взяли на себя женщины, в том числе жёны и сёстры ушедших на фронт сотрудников.
Почти сразу начали движение санитарные трамвайные поезда и грузовые трамваи, доставляющие сырьё и топливо для промышленности, продукты в магазины; на трамваях подвозилось к железнодорожным станциям оборудование, подлежащее эвакуации. Мастерские «Лентрамвая» начали выполнять оборонные заказы: изготовление деталей для мин, ведущих колёс для танков и др. Многие служащие ТТУ участвовали в строительстве оборонительных сооружений.
8 сентября 1941 года потерян Шлиссельбург. Началась сухопутная блокада Ленинграда. Оборонительные рубежи прошли в том числе через территории трамвайных парков и в непосредственной близости от них. Ряд конечных пунктов оказался в зоне боевых действий. Стрельнинская линия, по которой шла перевозка раненых в боях, была перерезана и частично оказалась на оккупированной территории.
За последовавшие годы артиллерийских обстрелов и бомбардировок были повреждены пять трамвайных парков и три подстанции, две подстанции уничтожены. Более 1050 снарядов и бомб угодили в те или иные элементы трамвайного хозяйства. Свыше 450 км контактной сети, 1065 вагонов и 25 зданий были разрушены.
К концу ноября 1941 участились сбои в трамвайном и троллейбусном движении из-за проблем с электроэнергией. 9 декабря были закрыты восемь трамвайных маршрутов, 20 декабря остановилось движение троллейбусов. Проблемы с электроэнергией (особенно на фоне суровой зимы 1941-1942 гг.) привели к полной остановке трамвая 3 января 1942 г.
В городе ужесточался голод. Для спасения людей на предприятиях открывались стационары. На 2-3 недели самых истощённых рабочих и служащих обеспечивали питанием по повышенным (сравнительно) нормам и оказывали медицинскую помощь. До конца апреля 1942 года стационары ТТУ обслужили более 2 тыс. работников.
Несмотря на все ужасы блокады, страшную зиму и отсутствие необходимых знаний, опыта и квалификации среди новых сотрудников, весь состав ТТУ трудился, стремясь вновь запустить трамвайное движение. Первые грузовые трамваи, взявшие на себя часть городского хозяйства (от вывоза снега и мусора до развозки дров), начали работать 8 марта 1942 года, а с 15 апреля пошло движение по пяти пассажирским маршрутам. Теперь горожане добирались до любого района города с одной пересадкой. Решение запускать троллейбусы признали нецелесообразным, и застывшие на улицах города составы отбуксировали на консервацию в парки.
В течение 1942-1943 года количество маршрутов увеличилось. Для продолжения работы в условиях непрекращающихся артобстрелов, 132 остановки перенесли от перекрёстков в глубину улиц. На линии выпускали больше одиночных вагонов. Иногда движение чередовали по параллельным улицам. Была запущена «подвозка-герой»: маршрут от площади Стачек практически до линии фронта у Кировского завода.
В августе 1943 пассажиропоток достиг 25 млн. человек, тогда как в начале года он составлял 11,5 млн пассажиров. За этот же год около 600 тыс. тонн грузов было перевезено с помощью трамвая.
После окончания блокады 27 января 1944 года количество жителей Ленинграда стало расти и к концу года составило 930 тыс. человек. Потребовалось значительное расширение трамвайной сети. К 1 января 1945 в строй вернулись ещё девять маршрутов; таким образом их общее число выросло до 20, на них работало 850 вагонов. 24 мая 1944 возобновилось движение троллейбуса, который за год перевезёт почти 9,5 млн. пассажиров. При этом трамвайно-троллейбусное хозяйство находилось в кризисе: не хватало запчастей, одна из двух ремонтных баз не работала. Количество опозданий вагонов на линию и возвратов в парк увеличивалось. После войны перед трамвайщиками стояла задача восстановления пострадавшей транспортной системы.
По неполным сведениям за годы блокады 3406 сотрудников Трамвайно-троллейбусного управления погибли, 71 человек пропал без вести. Большая их часть не пережила первую блокадную зиму.
При подготовке материала были использованы книги «Трамвай и троллейбус Санкт-Петербурга» (ред. Ю.Н. Горлин, Г.А. Александров, В.И. Алексеев, В.В. Алферов, В.М. Сурков, 1997) и «Трамвай в Санкт-Петербурге. Научно-справочное издание» (ред. М.В. Мочалов, Ю.Н. Горлин, С.В. Китаев, Е.К. Ковалева, О.В. Худякова, В.А. Ефимов, Ю.Б. Шелаев, 2007). Фотографии getmuseum.ru